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La serie riprende il via un Anno dopo i fatti accaduti durante l'epilogo della terza stagione, con Juliana Crain (Alexa Davalos) colpita da John Smith (Rufus Sewell) proprio un attimo prima della fuga verso una realtà parallela in cui gli Alleati hAnno vinto la guerra. Nel mondo del XX secolo immaginario, invece, la "guerra fredda alternativa" tra il Reich e l'Impero giapponese lascia spazi politici allo stesso Smith perché possa consolidare il suo potere. Questi fatti si intrecciano alla crescente rilevanza che viene data alla ribellione comunista nera, una nuova fazione di combattenti collocati nella Resistenza. L'uomo nell'alto castello, Abendsen (Stephen Root), è intanto ancora prigioniero dei nazisti, costretto a rinnegare il lavoro della sua vita sotto la scure della propaganda e del partito.