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Con l'apertura della sesta stagione si scoprono molte cose: sono passati 100 giorni da quando Claire ha assunto la presidenza e Frank è morto in circostanze non del tutto chiarite, dopo che una notte si è presentato furioso alla Casa Bianca urlando a Claire di rispettare il piano. Nel corso della stagione si scopre che Underwood era in affari con Bill e Annette Shepherd, due ereditieri miliardari ai quali aveva promesso una legge sul petrolio con la quale Underwood e Claire avrebbero assunto il controllo sia della Casa Bianca sia del settore privato. Nel corso della stagione, Claire si afferma come prima donna presidente della storia americana, molto spesso con metodi non diversi da quelli usati dal marito defunto: è proprio lei infatti a ordinare l'omicidio del segretario di Stato Catherine Durant, della sua consigliera personale Jane Davis e del giornalista Tom Hammerschmidt, rei di essere a conoscenza delle malefatte da lei compiute assieme all'ex presidente.
Nel finale di stagione, Claire si scopre incinta della figlia di Underwood e viene rivelato che è stato il suo fedele braccio destro Doug che ha preso la decisione di assassinare Underwood una notte in cui l'ex presidente ha mostrato l'intenzione di uccidere la moglie. Doug non poteva permettere che colui al quale aveva dato tutto diventasse l'assassino più famoso d'America e del mondo e ha deciso di ucciderlo per proteggere il nome e l'eredità di Frank Underwood. Schiacciato dal peso di quello che ha fatto, l'uomo minaccia Claire con un tagliacarte, ma la donna glielo strappa dalle mani e lo pugnala uccidendolo. Dopo la sua dipartita, la responsabilità della memoria dell'ex presidente passa a Claire Underwood la cui posizione è di condanna e distaccamento, tanto da rinunciare al cognome Underwood e presentarsi agli occhi del mondo come presidente Hale.